Il Teatro venne costruito tra il 1854 e il 1864 su progetto dell'ingegnere marchigiano Ireneo Aleandri. In occasione dell'inaugurazione, il 3 Agosto 1864, fu scritta dal compositore romano Filippo Sangiorgi l'opera "Guisemberga da Spoleto", su libretto di Carlo d'Ormeville.

La facciata è preceduta da un portico a tre arcate ornato di stucchi entro medaglioni raffiguranti Rossini, Alfieri, Goldoni e Metastasio, opere di A. Bagioli. Nelle nicchie sono collocate quattro statue in pietra del XVII secolo donate dal Maestro Gian Carlo Menotti, fondatore e direttore artistico del Festival dei Due Mondi, recentemente scomparso

Il ricchissimo interno, composto da quattro ordini di palchi e da un loggione, è decorato da opere in stucco e da preziosi intagli lignei che si armonizzano con le tempere di soggetto mitologico nel soffitto, dal quale pende un grande lampadario in vetro di Murano.

Il sipario è dipinto con la scena raffigurante "la disfatta di Annibale", opera del pittore Francesco Coghetti, il quale si ispirò al celebre fatto storico avvenuto a Spoleto nel 217 a.C. Al teatro sono annessi una sala da concerti, anch'essa progettata dall'Aleandri, e un museo creato da Adriano Belli, fondatore nel 1947 del Teatro Lirico Sperimentale, che documenta l'intensa attività teatrale spoletina: vi sono inoltre conservate lettere autografe di Rossini e Verdi.